Bioelectrónica orgánica suave y elástica para la monitorización neurofisiológica intraoperatoria continua durante la microcirugía.

Ingeniería Biomédica de la Naturaleza (2023)Citar este artículo

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En microneurocirugía, es crucial mantener la integridad estructural y funcional del nervio mediante la identificación intraoperatoria continua de la anatomía neural. Con este fin, aquí informamos el desarrollo de un sistema traducible que aprovecha materiales orgánicos electrónicos suaves y estirables para la monitorización neurofisiológica intraoperatoria continua. El sistema utiliza electrodos de polímero conductor con baja impedancia y bajo módulo para registrar potenciales de acción de campo cercano de forma continua durante las microcirugías, ofrece relaciones señal-ruido más altas y una menor invasividad en comparación con sondas clínicas portátiles para monitoreo neurofisiológico intraoperatorio y puede ser multiplexado, lo que permite para la localización precisa del nervio objetivo en ausencia de puntos de referencia anatómicos. En comparación con los electrodos metálicos comerciales, el sistema de monitorización neurofisiológica permitió mejorar los pronósticos postoperatorios tras cirugías de resección de tumores en ratas. El registro continuo de los potenciales de acción de campo cercano durante las microcirugías puede permitir la identificación precisa de la anatomía neural durante todo el procedimiento.

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Todos los datos que respaldan los resultados de este estudio están disponibles en el artículo y en su información complementaria. Los datos originales se proporcionan con este documento.

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Este trabajo fue apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (Nº 82071996). Parte del trabajo contó con el apoyo del Instituto de Neurociencia Wu Tsai de la Universidad de Stanford. Parte de este trabajo se realizó en Stanford Nano Shared Facilities (SNSF), con el apoyo de la National Science Foundation bajo el premio ECCS-2026822. Agradecemos a G. Jia y Z. Xue por el apoyo administrativo; L. Yang por el soporte instrumental de las mediciones CINM; y a D. Zhang, C. Zhang, X. Wang e Y. Wang por su orientación con el proyecto.

Estos autores contribuyeron igualmente: Wenjianlong Zhou, Yuanwen Jiang.

Departamento de Neurocirugía, Hospital Tiantan de Beijing, Centro Nacional de Trastornos Neurológicos, Universidad Médica Capital, Beijing, China

Wenjianlong Zhou, Qin Xu, Liangpeng Chen, Yuan Zhang, Xiudong Guan, Shunchang Ma, Peng Kang, Linhao Yuan, Deling Li y Wang Jia

Departamento de Ingeniería Química, Universidad de Stanford, Stanford, CA, EE. UU.

Yuanwen Jiang, Jian-Cheng Lai, Donglai Zhong, Jeffrey B.-H. Tok y Zhenan Bao

Departamento de Neurofisiología, Instituto Neuroquirúrgico de Beijing, Universidad Médica Capital, Beijing, China

Hui Qiao

Laboratorio clave de Ciencias Optoelectrónicas Moleculares de Tianjin, Departamento de Química, Facultad de Ciencias, Universidad de Tianjin, Tianjin, China

Yi-Xuan Wang

Departamento de Ingeniería Electrónica, Universidad de Tsinghua, Beijing, China

Weining Li, Xuecheng Wang, Jiaxin Lei y Milin Zhang

Departamento de Patología, Hospital Tiantan de Beijing, Universidad Médica Capital, Beijing, China

Yanru Du y Gehong Dong

Departamento de Neurotomía, Instituto Neuroquirúrgico de Beijing, Universidad Médica Capital, Beijing, China

Shunchang Ma y Wang Jia

Centro Nacional de Investigación Clínica de Enfermedades Neurológicas de China (NCRC-ND), Beijing, China

Deling Li y Wang Jia

Instituto de Neurocirugía de Beijing, Universidad Médica Capital, Beijing, China

Deling Li

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WZ, YJ, DL, ZB y WJ diseñaron el estudio. YJ, J.-CL, DZ e Y.-XW realizaron caracterizaciones y síntesis de materiales. WZ, QX, LC, HQ, YZ, WL, XW, JL, XG, SM, PK, LY y MZ realizaron experimentos con animales y cultivos celulares. YD y GD realizaron la tinción histológica. WZ, YJ, JB-HT, DL y ZB escribieron el manuscrito con aportaciones de todos los coautores.

Correspondencia a Deling Li, Zhenan Bao o Wang Jia.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Biomedical Engineering agradece a Nick Donaldson, Peter Nakaji y Bozhi Tian por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

El dispositivo PEDOT se implantó en el cráneo de un cadáver humano mediante un abordaje retrosigmoideo desde una vista superior de la sección transversal axial. CN V: nervio trigémino; CN VII-VIII: Complejo nervioso facial-acústico.

a, Esquema que muestra la microanatomía relevante del ángulo pontocerebeloso (CPA). bc, esquema (b) e imagen de resonancia magnética (c) que muestran el efecto del crecimiento del tumor en los nervios craneales adyacentes, el tronco del encéfalo y el cerebelo. Los VS surgen característicamente dentro del conducto auditivo interno, a partir de una de las dos divisiones vestibulares del nervio vestibulococlear. CN V: nervio trigémino; CN VII-VIII: Complejo nervioso facial-acústico; CN IX-XI: Nervio glosofaríngeo, nervio vago y nervio accesorio.

ac. En la cirugía se utilizó una incisión occipital lineal orientada verticalmente. d, Después de retirar el hueso, se expuso la duramadre. e, Luego se abrió la duramadre, exponiendo el complejo nervioso facial-acústico con el cerebelo retraído. f, Se envolvieron electrodos PEDOT blandos alrededor del complejo nervioso facial-acústico para su posterior monitorización neurofisiológica. CN VII-VIII: Complejo nervioso facial-acústico.

Tres grupos de nervios no identificados quedaron expuestos después de retraer el cerebelo de un conejo anestesiado. Se envolvieron electrodos PEDOT blandos alrededor de cada nervio visible para la identificación del complejo nervioso facial-acústico. Se utilizó electromiografía (EMG, 1 mA, estimulación única) para la identificación del CN V, CN VII y CN XI, y los potenciales de acción del nervio coclear (CNAP) se utilizaron para la identificación del CN VIII. Los valores de P para comparar las amplitudes son los siguientes: para CN V (n = 3 conejos), P <0,001 en comparación con el resto; para el CN VII (n = 3 conejos), P < 0,001 en comparación con el resto; para el CN VIII (n = 3 conejos), P < 0,001 en comparación con el resto; para el CN XI (n = 3 conejos), P < 0,001 en comparación con el resto. Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no apareada. CN V: nervio trigémino; CN VII-VIII: Complejo nervioso facial-acústico; CN IX-XI: Nervios craneales inferiores (nervio glosofaríngeo, nervio vago y nervio accesorio).

Datos fuente

a, Fotos de los electrodos PEDOT (izquierda) y Au (izquierda) enrollados alrededor del complejo nervioso facial-coclear para el registro CNAP. b, los valores CNAP se midieron desde el dispositivo PEDOT (arriba) y Au (abajo). c, el electrodo PEDOT podría registrar consistentemente amplitudes CNAP más altas que las del electrodo Au. (n = 11 nervios, P <0,001). Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no apareada para c. CN VII-VIII: Complejo nervioso facial-acústico.

Datos fuente

a, Esquema y variación de las formas de onda de los potenciales de acción del nervio coclear (CNAP) medidas por electrodos PEDOT durante la tracción del nervio. * denota el momento en que se produce la tensión nerviosa. b, Esquema y variación de las formas de onda CNAP medidas por Au durante la tensión nerviosa. * denota el momento en que se produce la tensión nerviosa. c, Comparación de las latencias de respuesta de CNAP registradas por electrodos PEDOT o Au durante la tensión nerviosa. (n = 4 conejos, P = 0,427). d, Comparación de las latencias de recuperación de CNAP registradas por electrodos de Au o PEDOT durante la tensión nerviosa. (n = 4 conejos, P <0,001). e, Porcentaje de amplitud de CNAP después de la tensión física del nervio registrada por electrodos de Au o PEDOT. (n = 4 conejos, P <0,001). Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Para ce se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no pareada. Los esquemas en a y b se crearon con BioRender.com.

Datos fuente

ab, Comparación de la amplitud (a) y la latencia (b) de los potenciales evocados auditivos del tronco encefálico (BAEP) con y sin envoltura blanda de electrodos PEDOT. Los valores de P para comparar las amplitudes y latencias de BAEP son los siguientes: I, antes de la operación (n = 8 conejos) frente a después de la operación (n = 6 conejos), P = 0,549; II, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,025; III, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,742; IV, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P < 0,001; V, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,258; 0 - I, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,676; I - II, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,076; II - III, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,299; III - IV, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,035; IV - V, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 6 conejos), P = 0,154. cd, Comparación de la amplitud (c) y la latencia (d) de BAEP con y sin envoltura de electrodos rígidos. Los valores de P para comparar las amplitudes y latencias de BAEP son los siguientes: I, antes de la operación (n = 8 conejos) versus después de la operación (n = 8 conejos), P = 0,005; II, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P < 0,001; III, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P = 0,058; IV, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P < 0,001; V, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P = 0,002; 0 - I, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P < 0,001; I - II, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P < 0,001; II - III, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P < 0,001; III - IV, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P = 0,987; IV - V, preoperatorio (n = 8 conejos) versus postoperatorio (n = 8 conejos), P = 0,236. e, Comparación de la amplitud de BAEP con envoltura de electrodos PEDOT blandos y con envoltura de electrodos rígidos. Los valores de P para comparar las amplitudes de BAEP son los siguientes: I, electrodos PEDOT (n = 6 conejos) versus electrodos rígidos (n = 8 conejos), P = 0,049; II, electrodos PEDOT (n = 6 conejos) versus electrodos rígidos (n = 8 conejos), P < 0,001; III, electrodos PEDOT (n = 6 conejos) versus electrodos rígidos (n = 8 conejos), P = 0,206; IV, electrodos PEDOT (n = 6 conejos) versus electrodos rígidos (n = 8 conejos), P = 0,820; V, electrodos PEDOT (n = 6 conejos) versus electrodos rígidos (n = 8 conejos), P = 0,009. Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; NS, no significativo; Se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no apareada para ae. I: onda I – potenciales en el nervio auditivo (parte distal); II: onda II – potenciales en la parte proximal del núcleo coclear; III: onda III – potenciales en la parte inferior del puente, núcleo olivar superior; IV: onda IV - potenciales en la parte superior del puente; V: onda V - potenciales en la parte inferior del mesencéfalo.

Datos fuente

a, Esquema del estudio de biocompatibilidad y corte de sección longitudinal del nervio ciático marcado por el biomarcador inflamatorio ER-HR3 para PEDOT suave, rígido y control simulado. Se envolvieron electrodos PEDOT blandos o electrodos rígidos alrededor del nervio ciático de las ratas durante 2 semanas, respectivamente. b, Histograma que muestra la intensidad de fluorescencia media de ER-HR3 para PEDOT suave, control rígido y simulado (n = 4 nervios). Los valores de P para comparar las intensidades de ER-HR3 son los siguientes: para los electrodos PEDOT simulados y blandos, P <0,001; para electrodos falsos y rígidos, P <0,001. para PEDOT blando y electrodos rígidos, P <0,001. Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Para b. se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no pareada. Los esquemas en a fueron creados con BioRender.com.

Datos fuente

af, Fotos del mismo nervio ciático de conejo bajo diversos grados de daño cortante utilizando microtijeras y las correspondientes señales de electromiografía (EMG) evocadas. g, Comparación de amplitudes de EMG evocadas con electrodos PEDOT blandos bajo diversos grados de daño agudo. Los valores de p para comparar las amplitudes de EMG son los siguientes: G 0 (n = 4 nervios) versus GI (n = 4 nervios), P = 0,007; GI (n = 4 nervios) versus G II (n = 4 nervios), P = 0,005; G II (n = 4 nervios) versus G III (n = 4 nervios), P = 0,007; G III (n = 4 nervios) versus G IV (n = 4 nervios), P = 0,011; h, Amplitudes de los potenciales evocados auditivos del tronco encefálico (BAEP) y CNAP en diversos grados de daño del nervio coclear. CNAP se registró a partir de electrodos PEDOT blandos que envolvían el nervio. Los valores de p para comparar las amplitudes son los siguientes: CNAP: sin daño (n = 4 nervios) versus daño severo (n = 4 nervios), P < 0,001; BAEP (VI): Sin daño (n = 4 nervios) versus daño severo (n = 4 nervios), P <0,001; BAEP (VI): Sin daño (n = 4 nervios) versus daño severo (n = 4 nervios), P <0,001. Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; se utilizó la prueba t de Student de dos colas para g; Se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no apareada para h.

Datos fuente

a, Esquema de estimulación neuronal para la evaluación del nervio facial. bc, formas de onda de electromiografía (EMG) esquemáticas y evocadas mediante la estimulación de los nervios faciales utilizando electrodos PEDOT (b) y electrodos metálicos comerciales (c) a 4 mA. d, Comparación de amplitudes de EMG evocadas por electrodos PEDOT y electrodos metálicos convencionales a 4 mA (n = 9 nervios, P <0,001). Todas las barras de error indican sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Para d. se utilizó la prueba t de Student de dos colas y no pareada. Los esquemas en a, byc se crearon con BioRender.com.

Datos fuente

Higos suplementarios. 1–12, Tabla 1 y subtítulos de vídeo.

Monitoreo BAEP.

Seguimiento del CNAP.

Comparación de la latencia de respuesta (recuperación) entre las señales BAEP y CNAP bajo tensión de un solo nervio coclear.

La respuesta lenta y la larga latencia de recuperación de las señales BAEP bajo repetidas tensiones nerviosas.

Tirón del nervio coclear temporal bajo monitorización continua CNAP.

Estudio de la marcha del modelo de schwannoma del nervio ciático.

Comparación de la marcha entre ratas monitoreadas con electrodos PEDOT y electrodos metálicos comerciales.

Estimulaciones eléctricas con electrodos PEDOT.

Comparación de la eficiencia de la estimulación eléctrica entre electrodos PEDOT blandos y electrodos metálicos convencionales.

Datos de fuente estadística.

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Reimpresiones y permisos

Zhou, W., Jiang, Y., Xu, Q. et al. Bioelectrónica orgánica suave y estirable para la monitorización neurofisiológica intraoperatoria continua durante la microcirugía. Nat. Biomédica. Ing (2023). https://doi.org/10.1038/s41551-023-01069-3

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Recibido: 25 de julio de 2022

Aceptado: 23 de junio de 2023

Publicado: 03 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41551-023-01069-3

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